L’Agenzia del Demanio è nata dalla suddivisione e dal conferimento delle funzioni del Ministero delle Finanze alle quattro Agenzie Fiscali (Entrate, Territorio, Dogane e Demanio) istituite nell'ambito della nuova organizzazione del Ministero dell'Economia e delle Finanze prevista dal Decreto Legislativo n° 300 del 1999.

In seguito, il Decreto Legislativo 173/03 ha trasformato l’Agenzia in Ente Pubblico Economico (EPE). L'EPE è un soggetto giuridico autonomo che opera nell’ambito della Pubblica Amministrazione e che, per raggiungere i propri obiettivi, fa ricorso a modalità organizzative e strumenti operativi di tipo privatistico. L’Agenzia del Demanio, quindi, persegue il soddisfacimento dell'interesse pubblico adottando criteri di economicità e di creazione di valore economico e sociale nella gestione del patrimonio immobiliare dello Stato. Il patrimonio gestito dall’Agenzia comprende principalmente beni per uso governativo, patrimonio disponibile e beni di demanio storico-artistico.

Gli organi dell'Agenzia sono: il Direttore, il Comitato di Gestione e il Collegio dei Revisori dei Conti. L’Agenzia è, inoltre, assoggettata al controllo della Corte dei Conti che viene esercitato con la presenza alle sedute del Comitato di Gestione di un Magistrato della Corte delegato al controllo. Secondo l’attuale configurazione organizzativa, l’Agenzia si articola in una Direzione Generale (con sede a Roma) e in 17 Direzioni Territoriali. Le attività dell’Agenzia sono sottoposte alla vigilanza del Ministero dell’Economia e delle Finanze che ne detta gli indirizzi mediante l'Atto di indirizzo triennale, inviato annualmente dal Ministro. Annuale è anche il Contratto di Servizi, stipulato tra il Ministero e l’Agenzia, che ne regola i rapporti, i servizi prestati e i relativi corrispettivi.