Con più di mille dipendenti, l’Agenzia del Demanio si articola in 17 Direzioni Territoriali e una Direzione Generale, con sede a Roma, in via Barberini 38.

Le Direzioni Territoriali, presenti su tutto il territorio nazionale, gestiscono il patrimonio immobiliare dello Stato, razionalizzandone e valorizzandone l'uso, e assicurano iniziative di valorizzazione e ottimizzazione dell'intero patrimonio immobiliare pubblico, in sinergia con le Istituzioni gli Enti territoriali interessati.

La Direzione Generale è responsabile dell'indirizzo, coordinamento e controllo delle attività dell'Agenzia svolte dalle strutture territoriali.

Le attività dell'Agenzia, sottoposte alla vigilanza del Ministero dell'Economia e delle Finanze, sono regolamentate attraverso una Convenzione di Servizi, che definisce i livelli attesi e i relativi corrispettivi.